O rok dříve se objevil s Drew Barrymore ve filmu Baba na zabití, který produkovala jeho společnost Red Hour Films. Mezi jeho úspěšné filmy patří také komedie Zoolander, kterou režíroval, produkoval, podílel se na jejím scénáři, obsadil v ní hlavní roli a spolu se svým obchodním partnerem z Red Hour Films Stuartem Cornfeldem ji produkoval. Předtím si spolu s Robertem De Niro, Teri Polo, Blythe Danner a Owenem Wilsonem zahrál v megahitu Fotr je lotr, který získal cenu čtenářů časopisu People. Stiller byl v souvislosti s tímto filmem oceněn cenou American Comedy Award za nejhumornější mužský herecký výkon a byl nominován na dvě ceny MTV Movie Award. Zahrál si také v komedii Wese Andersona Taková zvláštní rodinka s Genem Hackmanem, Owenem Wilsonem, Billem Murrayem a Gwyneth Paltrow.
Jako režisér celovečerního filmu Stiller debutoval v roce 1994 snímkem Bolestná realita, ve kterém si spolu s Winonou Ryder, Janeane Garofalo a Ethanem Hawkem také zahrál. Poté zrežíroval komedii Cable Guy s Jimem Carrey a Matthewem Broderickem. Do jeho herecké filmografie patří dále snímky Rabín, kněz a krásná blondýna, Něco na té Mary je, Nikdy nekončící půlnoc, Mystery Men, Tví přátelé a sousedé, Efekt nula, Flirtování s katastrofou, Říše slunce, Nejbližší příbuzenstvo, Divocí koně nebo Stella.
Svou první profesionální hereckou příležitost dostal v divadelní hře Johna Guareho The House of Blue Leaves v roce 1985. Své herecké kolegy Johna Mahoneyho, Swoosie Kurtz, Stockarda Channinga a Julii Hagerty přesvědčil k tomu, aby si zahráli v jeho krátkém komediálním filmu The Hustler of Money, který byl parodií na film Martina Scorseseho Barva peněz. Tento film byl odvysílán v televizní show Saturday Night Live a setkal se s natolik příznivým ohlasem, že byl Stiller následně zaměstnán v NBC jako herec a scénárista. Poté zrežíroval komediální seriál Back to Brooklyn pro MTV a pro stejnou televizi vymyslel svůj vlastní pořad The Ben Stiller Show, se kterým se následně přestěhoval na FOX. Za tento pořad získal se zbytkem scénáristického týmu cenu Emmy.
Ben Stiller také nedávno zaujal ve filmu Noc v muzeu, kde jako snílek Larry Daley zvárnil roli nočního hlídače v muzeu.